Probabilistic inference of social presence across brain scales reveals enhanced synaptic efficacy.

Résumé

The presence of conspecifics is a fundamental and arguably invariant prerequisite of social cognition across numerous animal species. While the influence of social presence on behavior has been among the focal points of investigation in social psychology for over a century, its underlying neural mechanisms remain largely unexplored. Here, we attempt to bridge this gap by investigating how the presence of conspecifics changes synaptic efficacy from measurements across spatiotemporal brain scales, and how such changes could lead to modulations of task performance in monkeys and humans. In monkeys performing an association learning task, social presence increased excitatory synaptic efficacy in attention-oriented regions dorsolateral prefrontal cortex and anterior cingulate cortex. In humans performing a visuomotor task, the presence of conspecifics facilitated performance in one of the subject groups, and this facilitation was linked to enhanced excitatory synaptic efficacy within the dorsal and ventral attention networks. While the scope of our findings is partially constrained by the limited number of participants, we propose that presence-induced improvements in task performance arise from attentional modulation mediated by changes in excitatory synaptic efficacy across three spatiotemporal brain scales, namely, micro-scale (single neurons), meso-scale (cortical columns) and macro-scale (whole-brain). Our findings from Bayesian learning converge to establish a granular, multi-scale framework for understanding the neural underpinnings of social presence effects. This probabilistic framework offers a fresh perspective on social presence research, and lays the groundwork for future investigations into the complex interplay between social presence, neural dynamics, and behavior.

Hypothèses

La simple présence d'un semblable (humain ou singe) modifie l'efficacité synaptique dans les zones de l'attention.Ces modifications de l'efficacité synaptique s'observent simultanément à trois échelles du cerveau : micro (neurones seuls), méso (colonnes corticales) et macro (réseaux cérébraux entiers).

Population

Singe : 2 macaques rhésus mâles adultes (qui vivent ensemble, l'un étant dominant).
Humain : Un groupe d'hommes et un groupe de femmes adultes (la taille exacte du pool est restreinte, mais équilibrée par l'analyse longitudinale et le contrôle de l'âge/métier).

Variables

Variables Indépendantes : Le contexte social (Isolement complet vs Présence d'un spectateur passif de la même espèce).

Variables Dépendantes : La vitesse et la précision de la performance comportementale, le taux de décharge des neurones (singes), les potentiels évoqués (ERP), les oscillations EEG (humains), et l'efficacité synaptique calculée par modèle

Protocole utilisé

Deep Learning probabiliste (Bayésien) pour deviner ce qui se passe au niveau des synapses à partir de signaux électriques globaux.
Échelle Micro (Neurone) : Simulation informatique via le simulateur NEST d'un réseau de 12 500 neurones virtuels (10 000 excitateurs / 2500 inhibiteurs) soumis à un courant de Poisson (bruit de fond). Ils font varier le paramètre g (le ratio poids inhibiteurs / excitateurs) pour voir comment la vitesse de décharge change.

Échelle Méso (Colonne corticale) : Utilisation d'un modèle mathématique de masse neuronale (Jansen-Rit) modifié pour générer des potentiels évoqués artificiels. Ils font tourner 10 000 simulations aléatoires en faisant varier 4 paramètres de connectivité locale (g1−4​).

Échelle Macro (Cerveau entier) : Couplage de 400 modèles Jansen-Rit locaux répartis sur les zones de l'atlas cérébral Schaefer, interconnectés par une vraie matrice de connectivité structurelle humaine issue de la tractographie. Ils simulent 20 000 fois l'activité du cerveau complet pour traquer les synchronisations dans la bande de fréquence Alpha.

L'outil de calcul IA : Pour chaque échelle, ils ont entraîné des réseaux de neurones génératifs appelés Normalizing Flows (des Neural Spline Flows) sur les milliers de simulations théoriques. L'IA apprend le lien entre les paramètres internes (synapses) et les signaux externes. Ensuite, ils injectent les vraies données enregistrées (singe/humain) dans l'IA pour qu'elle donne la probabilité exacte de l'état des synapses réelles.

Outils de mesure

Oculomètres et écrans tactiles pour le comportement.

Électrodes intracrâniennes (réseaux de micro-épingles) chez le singe (dans le cortex préfrontal dIPFC et le cortex cingulaire antérieur ACC).

Casques Électroencéphalographiques (EEG) haute densité chez l'humain.

Résultats principaux

Chez le singe : La présence d'un autre augmente le taux de décharge des "neurones sociaux". L'IA montre que cela est dû à une baisse du paramètre g (donc une augmentation globale de la connectivité efficace) et une hausse spécifique de l'excitation locale récurrente (g2​) au sein de la colonne corticale.

Chez l'humain : La présence sociale a amélioré les performances motrices (vitesse de réaction), mais uniquement chez les femmes dans cette tâche. Chez ce groupe facilité, l'IA a détecté une hausse de l'efficacité synaptique excitatrice précisément au sein des réseaux cérébraux de l'attention (DAN : Dorsal Attention Network et VAN : Ventral Attention Network).

Conclusions des auteurs

Les effets de facilitation sociale ne sont pas juste psychologiques, ils découlent d'un principe neurobiologique universel : la présence d'autrui agit comme un modulateur attentionnel direct qui booste l'efficacité des synapses excitatrices.

Le framework computationnel par Normalizing Flows fonctionne et permet enfin d'étudier des mécanismes cellulaires impossibles à voir chez l'humain vivant sans ouvrir le crâne.

Limites

Nombre de sujets très faible (2 singes, échantillons humains limités), ce qui demande de la prudence sur les conclusions globales.

Différence homme/femme inattendue : les hommes n'ont pas été facilités par la présence. Les auteurs pensent que cela peut venir d'un effet de compétition/rang social perçu ou de différences biologiques dans le traitement des indices sociaux, mais l'échantillon actuel ne permet pas de trancher.

Les tâches n'étaient pas strictement identiques entre les singes (apprentissage d'associations) et les humains (interception motrice).

Notes associées